Исторический музей является старейшим в системе Смоленского музея-заповедника: в 1888 году смоленским краеведом С.Д.Писаревым в здании городской Думы был открыт историко-археологический музей. С тех пор коллекции значительно расширились, музей сменил название и адрес, но по-прежнему знакомит посетителей с богатой историей Смоленщины. Работает музей в режиме долговременных выставок.
В экспозиции представлены уникальные археологические памятники древнего Смоленска (XI-XIII вв.): печать одного из первых Смоленских князей Вячеслава Ярославича, каменная гробница князя Давыда Ростиславича, известные смоленские берестяные грамоты, оружие русских витязей, величественные фрески из смоленских храмов, серебряные гривны-украшения и слитки, западноевропейские монеты-денарии, орудия труда и изделия кузница, гончара, кожевенника, плотника, костореза, ювелира. Можно познакомиться с предметами повседневного быта древних смолян, увидеть фрагмент дома 800-летней давности, объёмные макеты древних храмов Смоленска.
Экспозиция сопровождается богатым справочным материалом: картами, рисунками-реконструкциями, схемами, планами, пояснительными тексами, факсимильным воспроизведением древнерусских летописей и миниатюр.
