Постоянные экспозиции Научно-исследовательского музея развернуты в трех этажах «циркуля» — внутреннего концентрического корпуса здания Академии. Галереи, «обегающие» внутренний круглый двор здания (диаметр 55 метров) представляют собою уникальное экспозиционное пространство.
Первый этаж занят отделом слепков, представляющим шедевры античной скульптуры, а также модели архитектурных памятников античности, выполненные в XVIII веке из пробки в мастерской римского архитектора А. Кики. Коллекция не имеет себе равных по полноте и художественной ценности: многие из собранных здесь слепков отформованы непосредственно с оригиналов в XVIII веке.
Постоянная экспозиция второго этажа, названная «Академический музеум», представляет произведения живописи из исторического собрания музея, работы тех знаменитых художников, чьи полотна служили образцами для изучения и копирования многим поколениям воспитанников Академии. Именно таков был принцип устройства постоянной экспозиции Музея Императорской Академии художеств до 1917 года: на втором этаже в залах «по циркулю», где была развернута Картинная галерея и выставлялась скульптура, помимо лучших «программ» отечественных живописцев (картин на заданные сюжеты, за которые авторы получили золотые медали, звания художника, академика и профессора) показывали и произведения иностранных мастеров.
Размещенная на третьем этаже экспозиция «Архитектура Петербурга XVIII--XIX веков в моделях, рисунках и чертежах», знакомит с работами выдающихся зодчих прошлого. Исключительный интерес представляют уникальные проектные модели известных архитектурных памятников Петербурга: Смольного монастыря, Исаакиевского собора, Михайловского замка, Биржи и др.
