В феврале 1958 года Совет ветеранов города во главе с А. Ф. Лавыгиным, П. В. Жигаревым, а также П. Е. Вороновым, Б. А. Гонсовским, В. А. Устиновичем, Н. Ф. Бубенец, В. Л. Виноградовой и другими собрал фотоматериалы по истории дирижаблестроительного комбината. Основу «Народного краеведческого музея» составили также археологические экспонаты, обнаруженные при возведении города. В музей были переданы личные вещи членов экипажа «СССР-В6», фрагменты и конструкции, оставшиеся после его крушения. Была создана экспозиция по истории города.
В 1977 году было принято решение о создании в Долгопрудном картинной галереи. А. Н. Катина, возглавлявшая тогда Отдел культуры Горисполкома, подготовила и направила письма в адрес художественных организаций и художников Москвы и Подмосковья с просьбой оказать содействие жителю города А. П. Орлову в его работе по собиранию картин для музея.
В начале 2003 года Долгопрудненский историко-художественный музей приобрёл статус самостоятельного юридического лица.
Сегодня музей — это 5885 экспонатов, 182 экскурсии, 14 выставок.