Отдел располагается в здании бывшего уездного училища, построенного в первой половине XIX века, является объектом культурного наследия федерального значения.
В настоящий момент в здании развернута экспозиция «Зал Владимира Храброго», посвященная истории Серпуховского края в период средневековой Руси. Здесь собраны археологические свидетельства русской колонизации Поочья — оружие русских дружинников, украшения местных народов и торговые принадлежности купцов. В зале также представлены научные исторические реконструкции предметов вооружения, быта, украшений, одежды жителей Серпуховского края в XIV веке, периода, когда образуется город Серпухов. Важнейшая композиция зала — семья Владимира Андреевича Храброго, московского князя, владельца Серпуховской волости, основавшего город Серпухов в 1374 году.