Красноярский краевой театр кукол открыл свой первый театральный сезон 18 октября 1938 года спектаклем «Три медведя» (по мотивам русской народной сказки).

Основатели театра — артисты и студийцы Красноярского драматического театра им. А. С. Пушкина Михаил Рерберг, Борис Писецкий, Екатерина Мельникова, Людмила Тимошенко, Нина Богдашина. Первый руководитель театра — Татьяна Калитина. С 1941 года и на протяжении двадцати шести лет главным режиссером театра являлась Маркела Дмитриевна Мохнаткина.

В течение 24 лет (1954-1980) наш театр не только возглавлял, но и был его ведущим артистом заслуженный работник культуры РСФСР Сергей Павлович Комлев. Легендой Красноярского театра кукол является заслуженная артистка РСФСР, талантливый режиссер и педагог Людмила Тимошенко, отдавшая 36 лет жизни миру кукольного театра.
На сцене театра осуществляли постановки ведущие режиссеры и художники страны: заслуженные деятели искусств России Людвиг Устинов и Людмила Гаврилова, заслуженные деятели искусств Республики Хакасия Юрий Фридман и Александр Алексеев, народный артист Украины Сергей Ефремов, заслуженный артист России Юсуф Аскаров, режиссёры Михаил Шумилин, Юрий Соломин, Владимир Гусаров, художники Марк Живило, Александр Кузнецов, Наталья Николенко.