Возникновение Тверского театра связано с общим подъемом русской национальной культуры в России в середине 18-го столетия. Тверской театр образован в 1745 году при Тверской духовной семинарии.
В 1982 году в Тверском драматическом театре открыта Малая сцена, в 1980 году — музей.
С 1993 года на базе Тверского академического театра драмы ведется обучение студентов Тверского курса актерского факультета Высшего театрального училища им. М.С. Щепкина при Государственном академическом Малом театре России.
27 ноября 1995 года Тверскому драматическому театру присвоено Почетное звание «Академический».
Театр постоянно участвует в региональном театральном фестивале «Тверское золотое кольцо». Традиционно ежегодными являются сельские гастроли. Труппа театра всегда с большим желанием выезжает в область и встречает там теплый прием и огромную зрительскую благодарность.
