Раздел «Русское православное искусство XVII — начала XX вв.» начал складываться в конце 1970-х гг. В его основу легла личная коллекция ученого-этнографа и религиоведа Юрия Васильевича Гагарина (1931-1980), собранная им во время экспедиций по северу России.
Коллекция поступила в музей в 1981 г. и насчитывала 71 предмет, в том числе полихромную деревянную скульптуру, живописные иконы, резные доски с изображением Голгофы, памятники старообрядческого медного художественного литья, рукописные и старопечатные книги. В 1984 г. от жительницы г. Сыктывкара Г.Б. Шароновой поступило 26 икон Нового времени, преимущественно, местного письма. В 1990-е гг. собрание пополнялось за счет закупок у частных лиц. В 2000-2001 гг. при финансовой поддержке ОАО КРБ «Ухтабанк» было приобретено 34 памятника иконописи и медного литья XVIII — XIX вв.
